Open Access

Cornelia Hagemann

• Echoortende Fledermäuse verfügen über ein hochauflösendes Gehör. Sie können anhand einer geringen Zeitverzögerung zwischen ausgesendetem Echoortungsruf und dem Echo die Entfernung von Objekten bestimmen. Je nach Spezies und deren spezifischer Ortungsstrategie gibt es unterschiedliche Typen von Ortungslauten. Die meisten Fledermäuse verwenden frequenzmodulierte (FM) Ortungssignale und zählen zu den FM-Fledermäusen. CF-FM-Fledermäuse verwenden dagegen zusätzlich zu FM-Komponenten konstantfrequente Signalelemente (CF-FM). Diese sind besonders zur Detektion flügelschlagender Beuteinsekten in dichter Vegetation von Vorteil. Im auditorischen Kortex (AC) von Fledermäusen existieren so genannte FM-FM-Neurone, die auf die Auswertung der Verzögerungszeiten zwischen Rufaussendung (FM-Ruf) und Echo (FM-Echo) spezialisiert sind. Eine Besonderheit von FM-FM-Neuronen ist, dass sie bei CF-FM-Fledermäusen systematisch, entsprechend ihrer bevorzugten Echoverzögerungen, im AC angeordnet sind. Somit sind die FM-FM-Neurone chronotop entlang einer rostro-kaudalen Achse organisiert. Solche FM-FM-Neurone wurden bislang auch in FM-Fledermäusen nachgewiesen, jedoch waren sie nicht chronotop organisiert. Ein Ziel dieser Promotionsarbeit war es, FM-FM-Neurone bei der FM-Fledermaus Carollia perspicillata hinsichtlich ihrer Eigenschaften und ihrer räumlichen Anordnung im AC zu untersuchen. Die Befunde der vorliegenden Studie an C. perspicillata zeigen, dass alle untersuchten Neurone im dorsalen AC sowohl auf hochfrequente Reintöne als auch auf FM-FM-Stimulation reagierten. Die Echoverzögerungen, auf welche die Neurone im Areal reagierten, lagen zwischen 1 und 32 ms, was einer Distanz zwischen Fledermaus und Objekt von 16 cm bis 5,3 m entspricht. Überraschenderweise waren die kortikalen FM-FM-Neurone bei C. perspicillata chronotop organisiert, ähnlich wie bei insektenfressenden CF-FM-Fledermäusen. Warum eine chronotope Anordnung von FM-FM-Neuronen im AC bei CF-FM-Fledermäusen von Nutzen sein kann, ist nicht geklärt. Bislang wurde vermutet, dass eine systematische Anordnung die Zeitverarbeitungsprozesse optimiert und vor allem beim Insektenjagen in dichter Vegetation vorteilhaft sein könnte. Der vorliegende Befund ist außergewöhnlich, da er zeigt, dass auch bei der überwiegend frugivoren Fledermaus C. perspicillata FM-FM-Neurone chronotop angeordnet sind, und damit verdeutlicht, dass der funktionelle Rückschluss hinsichtlich des Beutefangs neu diskutiert werden muss. Neben der Charakterisierung von FM-FM-Neuronen bei adulten C. perspicillata war Ziel der vorliegenden Arbeit, die postnatale Entwicklung des AC im Hinblick auf die Frequenzrepräsentation zu untersuchen. Während der Entwicklung von C. perspicillata wurden drei wichtige Veränderungen festgestellt: (1) Das Audiogramm zeigt, dass der Hörbereich von Neugeborenen charakteristische Frequenzen (CF) zwischen 15 und 80 kHz aufweist. Dieser Frequenzbereich entspricht etwa 72% des Hörbereichs von Adulten. Während der ersten vier postnatalen Entwicklungswochen findet eine Frequenzverschiebung um etwa 0,4 Oktaven hin zu höheren Frequenzen statt. Insgesamt erhöhen sich die CF der Neurone im dorsalen AC von Neugeborenen bis hin zu Adulten um 30 kHz. (2) Die Sensitivität der hochfrequenten Neurone nimmt während der ersten postnatalen Woche um 15 dB zu und bleibt ab dieser Entwicklungsphase relativ konstant. (3) Die Sensitivität der tieffrequenten Neurone im ventralen AC nimmt im Laufe der Entwicklung um etwa 30 dB zu. Die CF der tieffrequenten Neurone sinken unerwartet während der postnatalen Entwicklung von Juvenilen zu Adulten um etwa 10 kHz. Diese Ergebnisse könnten auf eine bidirektionale Ausreifung der Cochlea hinweisen. Eine dritte ontogenetische Teilstudie der vorliegenden Arbeit befasste sich erstmalig mit den FM-FM-Neuronen und deren Organisation während der postnatalen Entwicklung. Die Befunde zeigen, dass während der Ontogenese drei wichtige Modifikationen auftreten: (1) Bereits bei Neugeborenen liegt der Anteil an FM-FM-Neuronen bei 21% im Vergleich zur Aktivität auf Reintöne. Dieser Anteil nimmt in der ersten Entwicklungswoche auf 56% zu und steigt einhergehend mit der beginnenden Flugtüchtigkeit der Tiere in der dritten Entwicklungswoche abrupt auf 84%. (2) Bei Neugeborenen werden im Vergleich zu älteren Entwicklungsphasen ausschließlich Entfernungen zwischen Fledermaus und Objekt von 50 cm bis 2,5 m auf neuronaler Ebene mittels FM-FM-Neurone codiert. Bereits nach der ersten postnatalen Woche sind die CD ähnlich verteilt wie bei adulten Tieren. Die Sensitivität an den CD nimmt während der Entwicklung vom Neugeborenen zum Adulten um etwa 20 dB zu. (3) Bereits bei Neugeborenen sind die FM-FM-Neurone im dorsalen AC chronotop angeordnet und über alle Altersgruppen hinweg bleibt die Chronotopie bestehen. Die Befunde der vorliegenden Studie zeigen erstmalig, dass die kortikalen Zeitverarbeitungsareale und die Chronotopie pränatal angelegt werden.
• Echolocating bats are sophisticated hearing specialists. They can precisely determine the distance of objects based on a short time-delay between their echolocation call and the echo. Depending on the species, their diet and specific hunting strategies, different echolocation types can be classified. Most bats use short frequency-modulated (FM) sweep signals for echolocation and are, therefore, called FM bats. In contrast, CF-FM bats use constant-frequent components (CF-FM) in addition to the FM signals for echolocation. This echolocation call is particularly advantageous for detecting small insects in highly cluttered habitats. There exist specialized FM-FM neurons in the auditory cortex (AC) of bats, which analyze the temporal time difference between a bat’s call (FM call) and the returning echo (FM echo). A particular feature of FM-FM neurons in CF-FM bats is their systematic topographic arrangement in the AC according to their preferential echo delays. Thus, the FM-FM neurons are chronotopically organized along a rostro-caudal echo-delay axis representing object distance. Such FM-FM neurons have also been detected in FM bats but a chronotopical organization has not been observed. The present study focuses on the FM-FM neurons in the FM bat Carollia perspicillata to assess, if different requirements for echolocation in the context of either insect detection or general orientation are reflected in response properties and the topographic arrangement of such neurons. The results demonstrate that neurons which are located in a large dorsal cortical area are responsive to high-frequency pure-tones, and are also delay-tuned and chronotopically organized comparable to that of CF-FM insectivorous bat species. Their characteristic delays (CD) range between 1 and 32 ms, which corresponds to a distance between bat and object of 16 cm to 5.3 m. The computational advantage of chronotopic echo-delay maps can be interpreted to be providing the substrate for integration of different echo parameters as they are important, for instance, in tracking an object and in enhancing acuity of target range calculation, in particular for small targets in highly cluttered habitats. The present findings are extraordinary, as they show that in the predominantly frugivorous FM bat C. perspicillata the FM-FM neurons are arranged chronotopically in the AC. These findings show that the functional conclusion regarding correlation between chronotopy and active insect-hunting has to be reconsidered. In the second part of the present study, the postnatal development of hearing range, auditory sensitivity, frequency representation and organisation in the dorsal AC was examined in C. perspicillata. During ongoing postnatal maturation, three developmental changes can be observed: (1) The audiogram of newborn C. perspicillata includes characteristic frequencies (CF) between 15 and 80 kHz, which represents about 72% of the adult hearing range. During the first postnatal week, an upward frequency shift to CF between 25 and 90 kHz takes place. The increase of the CF during development from newborn to adults amounts to about 30 kHz. (2) The sensitivity of high-frequency neurons in the dorsal AC increases by about 15 dB during the first postnatal week and remains constant from this stage onward. (3) The sensitivity of low-frequency neurons in the ventral part of the AC increases during development by about 30 dB. Unexpectedly, the CF of these neurons decreased during ontogenesis by about 10 kHz, in contrast to the development of the high-frequency neurons in the dorsal part. These results could indicate a bidirectional maturation of the cochlea and modification of cortical processing, as already assumed for the inferior colliculus in C. perspicillata. In the third part of the present study, the properties of FM-FM neurons were examined during ontogenesis. During ongoing postnatal maturation, three key developmental changes of the FM-FM neurons and their cortical organization can be observed. (1) In newborn bats 21% of auditory neurons in the dorsal auditory cortex are already delay-tuned. During ontogenesis the percentage of FM-FM neurons rises in general and increases abruptly to 84% in the third postnatal week, which reflects the developing flight capability of the animals. As opposed to older stages of postnatal maturation, only distances between 50 cm and 2.5 m are encoded on the cortical level in newborn bats. After the first postnatal week, the CD are distributed in the same way as in adult animals. (2) During the development from newborn to adults, the sensitivity at the CD increases by approximately 20 dB. (3) In newborn bats, the FM-FM neurons were chronotopically arranged in the dorsal AC. A consistent correlation between CD and rostro-caudal position is present across all estimated age groups. This study demonstrates for the first time that cortical time processing areas and the chronotopic organization are established prenatally.