The associations of the plant-ant Cladomyrma with plants in Southeast Asia
Die Assoziationen der Pflanzenameise Cladomyrma mit Pflanzen in Südostasien
- In over 100 genera of tropical angiosperms, one or more species possess specialised structures for housing ants. The longevity and intimacy of these associations has often facilitated an increasing specialisation of both the ants and the plants, leading to a number of highly specific and obligate symbioses. Early literature contained only few anecdotal reports of the ant genus Cladomyrma WHEELER inhabiting (unidentified) plants. This work presents the new findings on Cladomyrma and its host plants that accumulated over the last two decades. My studies of Cladomyrma reveal that there is a largely overlooked community of south-east Asian plant-ants and their associated plants. Currently the genus consists of at least 12 species. Cladomyrma has been thought to be restricted to the ever-wet part of the West Malesian floristic region, comprising the Malay Peninsula, Borneo, and Sumatra, but recent collections from Thailand and Vietnam indicate that species of the genus penetrate the seasonal tropical forests of Continental Asia. Cladomyrma inhabits 24 plant species belonging to a surprisingly extensive range of plant taxa: Callerya, Saraca, Spatholobus (Fabaceae), Crypteronia (Crypteroniaceae), Drypetes (Putranjivaceae), Ryparosa (Achariaceae), Strychnos (Loganiaceae), Neonauclea (Rubiaceae), Luvunga (Rutaceae) and Sphenodesme (Verbenaceae). In terms of taxonomic diversity on the genus and family level the range of hosts utilised by Cladomyrma is one of the broadest ever recorded for any live stem-nesting plant-ant lineage worldwide. This work provides a species-level overview of all Cladomyrma host plants known from Borneo, the Malay Peninsula and Sumatra, including descriptions of ant-housing structures (domatia), ant inhabitant identity, onset of colonisation during plant ontogeny, nest structure, occupancy rate, and considerations of results obtained from herbarium specimens. Both the regularity of ant association and the degree of morphological specialisation toward myrmecophytism are assessed. The behavioural traits of Cladomyrma are compatible with traits exhibited by other protective plant-ants. This work demonstrates that all species of Cladomyrma investigated (dianeae, maschwitzi, yongi, petalae) confer antiherbivore protection to young leaves of its host. The ants also attack and repell or kill herbivorous insect larvae encountered on young foliage. Cleaning behaviour appears to be a trait shared by all members of the genus, and the two species tested (maschwitzi, petalae) successfully removed termite eggs experimentally placed onto young leaves. Another trait common to all known species of the genus is that the ants preferentially patrol young shoots and leaves ('neophily'). These behavioural traits of Cladomyrma likely reduce stem damage and pathogenic infection of their host. The ants prune encroaching vegetation (tested in dianeae maschwitzi, petalae, yongi, observed in crypteroniae) and attack paper tape used to mark host plants (observed in andrei, dianeae, hobbyi, nudidorsalis, maschwitzi, yongi, petalae). If these traits combined translate into a better reproductive success of the hosts has yet to be verified. Evidence for lifetime fitness benefits is particularly difficult to quantify for the long-lived woody host plants of Cladomyrma. The predominant food source of Cladomyrma appears to be the honeydew of scale insects (Coccidae and Pseudococcidae) which the ants tend inside their nest cavities. Observations on scale insect acquisition by Cladomyrma foundress queens show that hemipteran trophobionts are not transported by the queens on their nuptial flight but they nevertheless arrive on the host plant independently of the ants. Entry into nest chambers is facilitated by small holes kept open by the foundress queen. Most Cladomyrma species have been recorded from only one or two (three) host plant species (andrei, crypteroniae, hobbyi, maschwitzi, nudidorsalis, scopulosa, yongi), but two species, Cladomyrma petalae and C. dianeae, are more catholic in their host usage; the first being a 'generalist' plant-ant colonising hosts across a broad taxonomic range, the second inhabiting several members of the genus Neonauclea. First results of host-choice experiments with C. petalae are presented and the potential mechanisms promoting host specificity are discussed. My studies of the Cladomyrma/plant associations indicate that codiversification and host shifts or host expansions, rather than cospeciation, shape the pattern of species interactions in this system. Finally, I propose a scenario in which three key traits of Cladomyrma –access to live stems, utilisation of indirect food rewards via trophobionts and 'neophily'– are hypothesised to favour niche differentiation and the acquisition of new hosts over evolutionary time.
- Der Gegenstand der hier vorliegenden Dissertation ist eine bisher fast unbekannte Ameisen-Pflanzen-Symbiose in Malaysia. Die Ameisen der Gattung Cladomyrma gehen Assoziationen mit einer ungewöhnlich großen Zahl an Wirtspflanzen ein. Diese Arbeit untersucht verschiedene Aspekte der Verhaltensökologie von Cladomyrma, zum Beispiel die Koloniegründung in einer Wirtspflanze, die Wirtswahl durch die Ameisenkönigin, die Aufnahme von trophobiotischen Läusen in die Kolonie und den Schutz des Wirtes gegen herbivore Insekten. Einen großen Raum nimmt die Untersuchung der Wirtspflanzen ein: a) in welcher Phase ihrer ontogenetischen Entwicklung werden sie besiedelt, b) weisen die ameisenbeherbergenden Strukturen Anpassungen an die Ameisenbesiedlung auf, und c) wie hoch sind die Besiedlungsraten. Ergänzt werden diese Ergebnisse durch die Sichtung umfangreichen Herbarmaterials. Ein weiterer Teil dieser Studie untersucht die Taxonomie von Cladomyrma und das Wirtsspektrum der jeweiligen Arten, um den Grad der Wirstspezifität einschätzen zu können. Die Arten der Ameisengattung Cladomyrma blieben lange unbekannt. Fast hundert Jahre nach der Erstbeschreibung im Jahre 1894 waren erst drei Cladomyrma-Arten wissenschaftlich bekannt, ihre Lebensweise blieb weiterhin ein Rätsel. Zur Zeit umfaßt die Gattung mindestens 12 Arten, von denen allein neun –sieben davon endemisch– in Borneo vorkommen. Vor etwa zwei Jahrzehnten wurden die ersten drei Wirtspflanzen-Arten von Cladomyrma identifiziert. Extensive Feld- und Herbariumstudien haben nun ein Wirtsspektrum aufgedeckt, das 24 Arten aus 10 verschiedenen Gattungen und acht Familien umfaßt: Callerya, Saraca, Spatholobus (Fabaceae), Crypteronia (Crypteroniaceae), Drypetes (Putranjivaceae), Ryparosa (Achariaceae), Strychnos (Loganiaceae), Neonauclea (Rubiaceae), Luvunga (Rutaceae) and Sphenodesme (Lamiaceae). Hinsichtlich der taxonomischen Diversität auf Gattungs- und Familienniveau ist das von Cladomyrma genutzte Wirtsspektrum eines der größten weltweit, welches jemals für eine Lineage von Pflanzenameisen verzeichnet wurde. Es konnte gezeigt werden, daß alle untersuchten Cladomyrma-Arten (dianeae, maschwitzi, yongi, petalae) den Fraßschaden an jungen Blättern ihrer Wirte signifikant reduzieren. Die Ameisen attackieren Insekten, insbesondere deren Larven, bis diese getötet oder vertrieben sind. 'Säuberungsverhalten' scheint allen Cladomyrma-Arten gemein zu sein, und die zwei getesteten Arten (maschwitzi, petalae) entfernten erfolgreich die experimentell auf jungen Blättern plazierten Termiteneier. Ein weiteres auffälliges Merkmal, das bei allen Arten auftritt, ist die Präferenz der Arbeiterinnen in ihrer Außenaktivität für junge, sich entwickelnde Pflanzenteile. Die potentiellen proximaten sowie ultimaten Gründe für diese 'Neophilie' werden ausführlich diskutiert. Cladomyrma attackiert und stutzt die auf die Wirtspflanze übergreifende Vegetation (getestet mit dianeae maschwitzi, petalae, yongi, beobachtet in crypteroniae) und zerstört Klebeband, welches zur Markierung von Wirtspflanzen verwendet wurde (beobachtet in andrei, dianeae, hobbyi, nudidorsalis, maschwitzi, yongi, petalae). Der größte Teil der Cladomyrma-Arten ist bisher nur auf ein bis zwei, selten drei Wirtspflanzenarten gefunden worden (andrei, crypteroniae, hobbyi, maschwitzi, nudidorsalis, scopulosa, yongi). Zwei Arten zeigen jedoch ein anderes Muster von Wirtsassoziationen. Cladomyrma petalae and C. dianeae sind hinsichtlich ihrer Wirtsnutzung als promiskuitiv einzustufen, die erste Art besiedelt als 'generalistische' Pflanzenameise Wirte aus einem breitem taxonomischen Spektrum, die zweite nutzt mehrere Ameisenpflanzen aus der Gattung Neonauclea. Erste Ergebnisse von Wirtswahl-Experimenten mit Cladomyrma petalae unterstützen die Hypothese, daß trotz der hier wahllos erscheinenden Besiedlung von sechs Wirtsarten aus fünf Pflanzenfamilien die Wirtswahl durch koloniegründende Königinnen nicht zufällig erfolgt. Die möglichen Faktoren, welche die Wirtswahl beeinflussen, werden diskutiert. Die Fähigkeit der Ameisenköniginnen ihre spezifischen Wirte zu lokalisieren und zu besiedeln, gilt –in Verbindung mit ihrer Abwesenheit von anderen Pflanzen– als eine der überzeugendsten Belege für die evolutionäre Spezialisierung einer Symbiose mit bestimmten Wirtspflanzen. Dennoch ist das Wirtsspektrum von Cladomyrma ungewöhnlich breit und umfaßt eine große Zahl an unverwandten Wirtspflanzen. Myrmekophytie muß daher in diesem System mehrmals unabhängig voneinander entstanden sein. Ich stelle die Hypothese auf, daß drei Merkmale (Zugang zu lebenden Pflanzenstengeln, indirekte Nutzung von Pflanzennahrung via Trophobionten und Neophilie) entscheidend dazu beitragen, daß Cladomyrma die Fähigkeit bewahrt hat, neue Wirtspflanzen zu besiedeln und –über einen evolutionären Zeitraum– neue, einzigartige Nischen zu schaffen.
Author: | Joachim Moog |
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URN: | urn:nbn:de:hebis:30-73630 |
Referee: | Ulrich MaschwitzGND |
Document Type: | Doctoral Thesis |
Language: | English |
Date of Publication (online): | 2010/01/22 |
Year of first Publication: | 2009 |
Publishing Institution: | Universitätsbibliothek Johann Christian Senckenberg |
Granting Institution: | Johann Wolfgang Goethe-Universität |
Date of final exam: | 2009/12/21 |
Release Date: | 2010/01/22 |
Tag: | Coccoidea; Domatien; Myrmekophytie; Pflanzenameisen; Schmierläuse ant-plants; domatia; mutualism; myrmecophytes; plant-ants |
GND Keyword: | Ameisen; Ameisenpflanzen; Symbiose; Südostasien; Biodiversität; Mutualismus; Revision; Taxonomie; Monographie; Wirtspflanzen; Fraßschaden |
HeBIS-PPN: | 219982368 |
Institutes: | Biowissenschaften / Institut für Ökologie, Evolution und Diversität |
Dewey Decimal Classification: | 5 Naturwissenschaften und Mathematik / 57 Biowissenschaften; Biologie / 570 Biowissenschaften; Biologie |
Sammlungen: | Sammlung Biologie / Biologische Hochschulschriften (Goethe-Universität) |
Licence (German): | Deutsches Urheberrecht |