Gene flow, population structure and genetic specification of giraffe have implications for their conservation

  • The genus Giraffa likely evolved around seven million years ago in Indo-Asia and spread over the Arabian-African land bridge into Eastern Africa. The oldest fossil of the African lineage was found in Kenya and dated to 7-5.4 Mya. Beside modern giraffe, four additional African species have likely existed (G. gracilis, G. pygmaea, G. stillei, and G. jumae). Based on their morphological similarities, G. gracilis is often considered to be the closest relative of the modern giraffe. Nevertheless, the phylogeny within the genus Giraffa is largely unresolved. Modern giraffe (Giraffa sp.) have been neglected by the scientific community for a long time and still very little is known about their biology. Traditionally, present-day giraffe have been considered a single species (G. camelopardalis) which is divided into six to eleven subspecies, with nine subspecies being the most accepted classification. This classification was based on morphological differences and geographic ranges. However, recent genetic analyses found hidden diversity within Giraffa and proposed four genetically distinct giraffe species (G. camelopardalis, G. reticulata, G. tippelskirchi, G. giraffa) with presumably little gene flow among them. Gene flow on a population level is the exchange of genetic information among populations facilitated by the migration of individuals between populations. Additionally, it is an important criterion to delineate species, because many species concepts, especially the Biological Species Concept, rely on the concept of reproductive isolation. Yet, new genetic methods are identifying an increasing number of species that show signs of introgressive hybridization or gene flow among them. Therefore, strict reproductive isolation cannot always be applied to delineate species, especially in young, probably still diverging, species such as giraffe. Therefore, giraffe are ideal study organisms to investigate the level of gene flow in recently diverged species with adjacent or potentially overlapping ranges. Furthermore, their recent classification as “Vulnerable” by the IUCN and their unreliable distribution maps require the genetic evaluation of their population structure, distribution and conservation status. In Publication 1 (Winter et al. (2018a), Ecological Genetics and Genomics, 7–8, 1–5), I studied the distribution and matrilineal population structure of Angolan giraffe (G. giraffa angolensis) using sequences from the cytochrome b gene (1,140 bp) and the mitochondrial control region for individuals from across their known range and beyond, and additionally including individuals from all known giraffe species and subspecies. The reconstruction of a phylogenetic tree and a mitochondrial haplotype network allowed to identify the most easterly known natural population of Angolan giraffe, a population that was previously assigned to their sister-subspecies South African giraffe (G. giraffa giraffa), indicating the limit of classification by morphology and geography. Furthermore, the analyses show that Namibia’s iconic desert-dwelling giraffe population is genetically distinct, even from the nearest population at Etosha National Park, suggesting very limited, if any, natural exchange of matrilines. Yet, no geographic barriers are known for this region that would prevent genetic exchange. Therefore, the two populations are likely on different evolutionary trajectories. Limited individuals with an Etosha haplotype further suggest that translocation of Etosha giraffe into the desert population had only a minor impact on the local population. Two separate haplogroups within Etosha National Park suggest an “out of Etosha” radiation of Angolan giraffe to the East followed by a later back-migration. In Publication 2 (Winter et al. (2018b), Ecology and Evolution, 8(20), 10156–10165), I investigated the genetic population structure of giraffe across their range (n = 137) with focus on the amount of gene flow among the proposed giraffe species with a 3-fold increased set of nuclear introns (n = 21). Limited gene flow of less than one effective migrant per generation, even between the closely related northern (G. camelopardalis) and reticulated giraffe (G. reticulata) further supports the existence of four giraffe species by a different methodology, gene flow. This is significant because most species concepts build on reproductive isolation. Furthermore, this result is corroborated by four distinct major clades in a phylogenetic tree analysis, and distinct clusters in Principal Component Analysis and STRUCTURE analysis. All these analyses suggest a low level of genetic exchange among the four giraffe species and, therefore, a high degree of reproductive isolation in accordance with the Biological Species Concept (BSC). In Addition, only a single individual in 137 was identified as being potential of natural hybrid origin, which promotes the four-species concept further. ...
  • Giraffen (Giraffa sp.) wurden lange Zeit von der wissenschaftlichen Gemeinschaft vernachlässigt und bis heute ist wenig über ihre Biologie bekannt. Traditionell wurden Giraffen als eine Art (G. camelopardalis) mit neun Unterarten betrachtet. Genetische Analysen fanden jedoch versteckte Vielfalt innerhalb der Giraffen die auf vier Arten (G. camelopardalis, G. reticulata, G. tippelskirchi, G. giraffa) hindeutet, zwischen denen vermutlich nur wenig Genfluss stattfindet. Genfluss auf Populationsebene ist der Austausch von genetischem Material zwischen Populationen durch Migration. Genfluss ist ein wichtiges Kriterium für die Abgrenzung von Arten, da viele Artkonzepte, z.B. das Biologische Artkonzept, auf dem Prinzip der reproduktiven Isolation beruhen. Jedoch werden immer mehr Arten identifiziert, die Anzeichen von Introgression untereinander aufweisen. Daher kann vollständige reproduktive Isolation nicht immer als Kriterium zur Abgrenzung von Arten herangezogen werden. Giraffen sind ideale Untersuchungsorganismen, um Genfluss bei kürzlich divergierenden Arten mit benachbarten oder ggf. überlappenden Verbreitungsgebieten zu untersuchen. Weiterhin erfordert die jüngste Einstufung der Giraffe als "gefährdet" durch die IUCN und ihre bisher unzuverlässigen Verbreitungskarten eine genetische Bewertung ihrer Populationsstruktur und ihres Erhaltungsstatus. In Winter et al. (2018a), untersuchte ich die geographische Verbreitung und matrilineare Populationsstruktur der Angola-Giraffe (G. g. angolensis) unter Verwendung von mitochondrialen Cytochrom-b- und Kontrollregion-Sequenzen. Ein phylogenetischer Stammbaum und ein mitochondriales Haplotypennetzwerk ermöglichten die Identifizierung der bisher östlichsten bekannten natürlichen Population der Angola-Giraffe, die zuvor der Kap-Giraffe (G. giraffa giraffa) zugeordnet wurde. Darüber hinaus zeigten die Analysen, dass sich Namibias ikonische Wüsten-Giraffenpopulation genetisch deutlich von der nächstgelegenen Population im Etoscha-Nationalpark unterscheidet, obwohl keine geographischen Barrieren bekannt sind. Dies deutet auf einen sehr begrenzten natürlichen Austausch der mütterlichen Erblinien hin. Weiterhin legt die begrenzte Anzahl an Individuen mit einem Etosha-Haplotyp nahe, dass eine Aufstockung der Population mit Individuen aus dem Etosha-Nationalpark nur geringe Auswirkungen auf die lokale Population hatte. In Winter et al. (2018b), untersuchte ich die genetische Populationsstruktur von Giraffen in ihrem gesamten Verbreitungsgebiet mit Schwerpunkt auf dem Ausmaß an Genfluss unter den vier Arten. Dafür erweiterte ich den vorhandenen Datensatz von sieben auf 21 nukleare Intron Sequenzen. Die Genflussanalysen ermittelten einen begrenzten Genfluss von weniger als einem effektiven Migranten pro Generation zwischen den vier Arten und deuten, zusammen mit weiteren populationsgenetischen Analysen, auf einen begrenzten genetischen Austausch zwischen den vier Giraffenarten und damit auf ein hohes Maß an reproduktiver Isolation hin. In Winter et al. (2019), verifizierte ich mittels mitochondrialen Cytochrom-b- und Kontrollregion-Sequenzen, sieben nuklearen Introns und zehn Mikrosatelliten die taxonomische Zugehörigkeit der malawischen Giraffen, untersuchte einen möglichen Hybridursprung und die genetische Vielfalt der Population. Die 14 untersuchten Individuen wurden dadurch eindeutig als Kap-Giraffe (G. g. giraffa) identifiziert und zeigen keine Anzeichen einer Vermischung mit der Massai-Giraffe, trotz früherer Berichte über Translokationen und Migrationen der Massai-Giraffe nach Malawi. Weiterhin ergab die Analyse der Mikrosatelliten, dass die Giraffenpopulation Malawis ein starkes Maß an Inzucht aufweist und dringend neu eingeführte genetische Variabilität benötigt. Ohne genetische Auffrischung könnte die zunehmende Inzuchtdepression in naher Zukunft zum Aussterben der Giraffenpopulation in Malawi führen. Diese Dissertation betont die Bedeutung von genetischen Methoden zur taxonomischen Zuordnung, dem genetischen Monitoring kleiner und isolierter Populationen, sowie der Beurteilungen der genetischen Vielfalt von Populationen vor und nach der Umsiedlung von Individuen. Der erhöhte Datensatz von 21 nuklearen Introns ermöglichte umfassende Genflussanalysen für Giraffen. Diese Analysen zeigten ein begrenztes Ausmaß an und ergänzten die bisherigen populationsgenetischen Analysen. Die Ergebnisse liefern zusätzliche Unterstützung für die Existenz von vier genetisch unterschiedlichen Giraffenarten, wodurch diese Dissertation einen bedeutenden Beitrag zur laufenden taxonomischen Diskussion innerhalb der Gattung Giraffa leistet. Darüber hinaus unterstreicht diese Arbeit die Notwendigkeit einer klaren Definition von Genfluss im Rahmen des Biologischen Artkonzepts.

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Metadaten
Author:Sven WinterORCiDGND
URN:urn:nbn:de:hebis:30:3-574501
Place of publication:Frankfurt am Main
Referee:Axel JankeORCiD, Paul DierkesORCiD
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Date of Publication (online):2020/12/16
Year of first Publication:2020
Publishing Institution:Universitätsbibliothek Johann Christian Senckenberg
Granting Institution:Johann Wolfgang Goethe-Universität
Date of final exam:2020/12/16
Release Date:2021/01/13
Page Number:125
HeBIS-PPN:474637719
Institutes:Biowissenschaften
Dewey Decimal Classification:5 Naturwissenschaften und Mathematik / 59 Tiere (Zoologie) / 590 Tiere (Zoologie)
Sammlungen:Universitätspublikationen
Sammlung Biologie / Biologische Hochschulschriften (Goethe-Universität)
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