A functional assessment of root endophytic fungal diversity and their context dependent effect on plants

  • The fungal interaction with plants is a 400 million years old phenomenon, which presumably assisted in the plants’ establishment on land. In a natural ecosystem, all plant-ranging from large trees to sea-grasses-are colonized by fungal endophytes, which can be detected inter- and intracellularly within the tissues of apparently healthy plants, without causing obvious negative effects on their host. These ubiquitous and diverse microorganisms are likely playing important roles in plant fitness and development. However, the knowledge on the ecological functions of fungal root endophytes is scarce. Among possible functions of endophytes, they are implicated in mutualisms with plants, which may increase plant resistance to biotic stressors like herbivores and pathogens, and/or to abiotic factors like soil salinity and drought. Also, endophytes are fascinating microorganisms in regard to their high potential to produce a great spectrum of secondary metabolites with expected ecological functions. However, evidences suggest that the interactions between host plants and endophytes are not static and endophytes express different symbiotic lifestyles ranging from mutualism to parasitism, which makes difficult to predict the ecological roles of these cryptic microorganisms. To reveal the ecological function of fungal root endophytes, this doctoral thesis aims at assessing fungal root endophytes interactions with different plants and their effects on plant fitness, based on their phylogeny, traits, and competition potential in settings encompassing different abiotic contexts. To understand the cryptic implication of nonmycorrhizal endophytes in ecosystem processes, we isolated a diverse spectrum of fungal endophytes from roots of several plant species growing in different natural contexts and tested their effects on different model plants under axenic laboratory conditions. Additionally,we aimed at investigating the effect of abiotic and biotic variables on the outcome of interactions between fungal root endophytes and plants. In summary, the morphological and physiological traits of 128 fungal endophyte strains within ten fungal orders were studied and artificial experimental systems were used to reproduce their interactions with three plant species under laboratory conditions. Under defined axenic conditions, most endophytes behaved as weak parasites, but their performance varied across plant species and fungal taxa. The variation in the interactions was partly explained by convergent fungal traits that separate groups of endophytes with potentially different niche preferences. According to my findings, I predict that the functional complementarity of strains is essential in structuring natural root endophytic communities. Additionally, the responses of plant-endophyte interactions to different abiotic factors, namely nutrient availability, light intensity, and substrate’s pH, indicate that the outcome of plant-fungus relationships may be robust to changes in the abiotic environment. The assessment of the responses of plant endophyte interactions to biotic context, as combinations of selected dominant root fungal endophytes with different degrees of trait similarity and shared evolutionary history, indicates that frequently coexisting root-colonizing fungi may avoid competition in inter-specific interactions by occupying specific niches, and that their interactions likely define the structure of root-associated fungal communities and influence the microbiome impacts on plant fitness. In conclusion, my findings suggest that dominant fungal lineages display different ecological preferences and complementary sets of functional traits, with different niche preferences within root tissues to avoid competition. Also, their diverse effects on plant fitness is likely host-isolate dependent and robust to changes in the abiotic environment when these encompass the tolerance range of either symbiont.
  • Die Wechselbeziehung zwischen Pilzen und Pflanzen ist ein 400 Millionen Jahre altes Phänomen, das vermutlich zur Etablierung von Pflanzen an Land beigetragen hat. Im natürlichen Ökosystem werden alle Pflanzen – von großen Bäumen bis zu Seegräsern – von Pilzen als Endophyten besiedelt. Diese können inter- und intrazellulär in Gewebe scheinbar gesunder Pflanzen nachgewiesen werden, ohne sichtbare negative Auswirkungen auf die Wirtspflanzen auszulösen. Dabei haben die allgegenwärtigen und vielfältigen Mikroorganismen sehr wahrscheinlich einen Einfluss auf die Pflanzengesundheit und entwicklung. Allerdings ist das Wissen über die ökologischen Funktionen von Wurzelpilz-Endophyten gering. Als mögliche Funktion wurde unter anderem eine mutualistische Lebensweise in Betracht gezogen, durch die die Wirtspflanze Resistenzen gegenüber biotischen Stressoren, wie Herbivoren und Pathogenen, sowie abiotischen Stressoren wie Salzen und Trockenheit erlangt. Des Weiteren macht die Fähigkeit der Endophyten, ein breites Spektrum sekundärer Metabolite zu produzieren, die eventuell ökologische Funktionen ausüben, sie zu faszinierenden Mikroorganismen. Bisherige Untersuchungsergebnisse weisen jedoch darauf hin, dass die Beziehung zwischen Wirtspflanze und Endophyt nicht statischer Natur ist. Vielmehr reichen die symbiotischen Lebensweisen von Parasitismus bis hin zu Mutualismus. Dies erschwert es, die ökologische Rolle der Mikroorganismen einzuschätzen. Um die ökologische Funktion von Wurzelpilz-Endophyten näher zu untersuchen, war es das Ziel dieser Doktorarbeit, die Wechselwirkungen zwischen Wurzelpilz-Endophyten und verschiedenen Pflanzen zu untersuchen. Dabei wurde spezielles Augenmerk auf den Einfluss der Endophyten auf die Pflanzengesundheit gelegt, basierend auf Phylogenie, Eigenschaften, und Durchsetzungsfähigkeit in Umgebungen mit unterschiedlichen abiotischen Bedingungen. Um den Einfluss nicht-mykorrhizierender Endophyten auf Vorgänge im Ökosystem zu entschlüsseln, haben wir eine Vielfalt von Pilz-Endophyten aus den Wurzeln diverser Pflanzen isoliert, die unter verschiedenen Bedingungen gewachsen sind. Getestet wurden dann deren Effekte auf verschiedene Modelpflanzen unter axenischen Laborbedingungen. Des Weiteren wurden die Effekte mehrerer biotischer und abiotischer Parameter auf die Symbiose zwischen Wurzelpilz-Endophyt und den Pflanzen untersucht. Die morphologischen und physiologischen Eigenschaften von 128 Wurzelpilz-Endophytenstämmen 10 verschiedener Ordnungen wurden untersucht. Dafür wurden unter kontrollierten Laborbedingungen ihre Wechselwirkungen mit drei Pflanzenarten nachgestellt. Unter definierten axenischen Bedingungen verhielten sich die meisten Endophyten schwach parasitär, wobei sich in Abhängigkeit von Pflanzenart und Pilztaxon Variationen im Verhalten zeigten. Ein Teil der Unterschiede in den Wechselwirkungen kann mit konvergenten Eigenschaften der Pilzarten erklärt werden, die Klassen von Endophyten mit potentiell unterschiedlichen Präferenzen für Nischen abgrenzen. Von meinen Ergebnissen ausgehend, lautet meine Hypothese, dass die funktionelle Komplementarität verschiedener Stämme für die Strukturierung natürlicher Gemeinschaften von Wurzelendophyten essentiell ist. Des Weiteren implizieren die Reaktionen der Interaktion von Pflanzen mit Endophyten auf verschiedene abiotische Faktoren wie Nährstoffangebot, Lichtintensität, und Substrat-pH eine hohe Anpassungsfähigkeit der Gemeinschaften aus Pflanzen und Pilzen an Änderungen ihrer abiotischen Umwelt. Die Untersuchungen der Reaktion der Pflanzen-Endophyt-Beziehung auf biotische Faktoren, wie die Kombination ausgewählter, dominanter Endophyten mit verschiedenen Graden der Ähnlichkeit und geteilter Evolution implizieren, dass wurzelbesiedelnde Endophyten, die häufig in natürlich vorkommenden Wurzeln koexistieren, innerartliche Konkurrenz vermeiden, indem sie indem sie spezifische Nischen besiedeln. Sehr wahrscheinlich definieren ihre Wechselwirkungen die Struktur wurzelassoziierter Pilzgemeinschaften und beeinflussen die Einwirkungen des Mikrobioms auf die Pflanzengesundheit. Zusammenfassend ist zu sagen, dass unsere Ergebnisse darauf hinweisen, dass dominante Pilzarten voneinander abweichende ökologische Präferenzen und komplementäre funktionelle Eigenschaften zeigen. Somit entwickeln sie Vorlieben für unterschiedliche Nischen innerhalb des Wurzelgewebes um Konkurrenz zu vermeiden. Ihre unterschiedlichen Einflüsse auf die Pflanzengesundheit sind wahrscheinlich Host-Isolate abhängig und robust gegenüber Veränderungen der abiotischen Umwelt, wenn diese innerhalb der Toleranzgrenzen der jeweiligen Symbionten liegen.

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Metadaten
Author:Sevda Haghi Kia
URN:urn:nbn:de:hebis:30:3-481064
Place of publication:Frankfurt am Main
Referee:Meike PiepenbringORCiDGND, Richard Splivallo
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Date of Publication (online):2018/12/11
Year of first Publication:2018
Publishing Institution:Universitätsbibliothek Johann Christian Senckenberg
Granting Institution:Johann Wolfgang Goethe-Universität
Date of final exam:2018/11/08
Release Date:2018/11/27
Page Number:174
HeBIS-PPN:439239931
Institutes:Biowissenschaften
Dewey Decimal Classification:5 Naturwissenschaften und Mathematik / 57 Biowissenschaften; Biologie / 570 Biowissenschaften; Biologie
Sammlungen:Universitätspublikationen
Sammlung Biologie / Biologische Hochschulschriften (Goethe-Universität)
Licence (German):License LogoDeutsches Urheberrecht